原文信息
原文標題：Life and death in the soil microbiome: how ecological processes influence
Biogeochemistry
發表期刊：Nature Reviews Microbiology
影響因子：60.633
發表時間：2022. 2.28
第一作者：Noah W. Sokol
通訊作者：Noah W. Sokol
第一單位：Lawrence Livermore National Laboratory
論文鏈接：
https://doi.org/10.1038/s41579-022-00695-z
編譯：杜 遠 云南大學國際河流與生態安全研究院
劉開放 云南大學環境與生態學院
摘要
土壤微生物在生與死的過程中塑造了全球元素循環。活的土壤微生物是陸地生物地球化學的主要引擎，推動土壤有機質（地球上最大的陸地碳庫和植物養分的主要來源）的周轉。它們的代謝功能受到與其它土壤微生物種群、土壤動植物以及周圍土壤環境生態相互作用的影響。死亡微生物細胞殘體的化學成分作為土壤有機質長期存在，因此可以作為生物地球化學引擎的燃料。死亡微生物的殘體在土壤中長期累積，形成地球上最大的有機物庫之一。在這篇綜述中，討論了活的和死亡的土壤微生物、它們的功能性狀以及它們與土壤基質和其它生物的相互作用如何決定了有機物的生物地球化學循環。最近隨著組學研究的發展，許多構成微生物種群動態及其生態生理適應的性狀可以直接從組裝的基因組、基因或蛋白質表達模式中破譯。因此，利用對微生物生死性狀的理解，可以改進生物地球化學模型，并更好地預測新氣候條件下的生態系統功能。
引言
土壤微生物是生物圈中生物多樣性最豐富的群落，至少占地球總生物多樣性的四分之一。數以千萬計的細菌、古菌、真菌、病毒和真核微生物在地下共存，盡管其中只有幾十萬種被詳細描述。一克表層土壤可以包含超過109個細菌和古菌細胞、數萬億個病毒、數萬個原生生物和200米長的真菌菌絲。在微生物生態學中，微生物組合的分類多樣性及其個體成員的多度被稱為“群落結構”。土壤微生物群落結構在不同的生態系統和小尺度土壤生境中差異很大，但細菌和真菌通常在土壤微生物生物量和多樣性中占主導地位，其多度往往比其它微生物群高幾個數量級。在地球的生物群落中，土壤微生物多樣性與一系列生態系統功能呈正相關，例如養分循環、分解和植物生產力。
土壤微生物通過形成和分解土壤有機質（SOM）強烈影響陸地生物地球化學，土壤有機質是地球上最大的陸地有機碳和氮儲庫，也是其它重要常量營養素和微量營養素的主要來源。通過形成有機質的周轉，土壤微生物會影響大氣中的二氧化碳濃度和全球氣候，并有助于提供重要的生態系統服務，如土壤肥力、碳固存以及植物的生產力和健康。然而，土壤微生物對生物地球化學的影響遠遠不止生物體的代謝活動。微生物死亡后，土壤中的微生物殘體不斷累積，占有機質庫的50%。由于土壤微生物殘體是全球最重要的碳和其它養分庫之一，微生物死亡的機制和速率可能會影響陸地生物地球化學循環。
目前，已經有研究探究了微生物的生與死如何影響土壤生物地球化學，并強調微生物種群動態、營養關系、微生物與其土壤環境的相互作用以及微生物死亡的原因和后果的作用。新的證據表明，土壤微生物群落受以下因素調節：（1）微生物種群水平的過程，例如不同類群的生長和死亡率對根系的生長、凋落物的降解和環境擾動的響應；（2）微生物群落動態，如不同土壤生境中不同的生態演替模式；（3）生物相互作用，如不同類型的競爭和捕食如何影響微生物生理學和殘體化學。同時，一項平行的研究闡明了微生物殘體的不同成分，細胞壁、蛋白質、DNA和胞外產物是如何分解并形成SOM的。
在這篇綜述中，我們闡述了活體和死亡微生物的生態過程如何影響土壤生物地球化學。首先，我們總結了活體微生物的性狀如何與土壤礦物基質的性狀相互作用，從而影響有機物循環和促進微生物殘體的積累。接下來，我們描述了群落水平的過程（例如，演替）和生物相互作用（例如，競爭和捕食）如何通過影響微生物活性和死亡率來影響SOM。在此過程中，我們闡明了不同的微生物死亡機制如何對SOM的形成和積累產生不同的影響。最后，我們描述了一個新的基于性狀的方法，可以提供一個可行的手段，將微生物的生死過程納入預測土壤生物地球化學動力學的模型中。
微生物性狀和礦物基質
礦物基質是一個復雜且異質的景觀，土壤微生物在其中相互作用并表現出直接影響土壤SOM循環的性狀。它也是微生物死后殘體的墓地。礦物基質不僅僅是微生物菌落的物理基質，還促進電子轉移，并提供關鍵元素以及氧化劑和活性礦物質，從而介導微生物殘體轉化為SOM。這種礦物基質內的不同生境承載著不同的微生物群落，這些微生物群落的密度、活性和組成各不相同，直接影響有機物的循環方式（圖 1）。
圖1. 土壤微生物群落的組成及其在不同土壤生境中有機質循環中的作用。相對于非根際土壤，根際和碎屑層中土壤微生物的生物量和活性更大。相對于非根際土壤，根際和碎屑層中的有機質轉化也以更快的速度發生，導致土壤有機質（例如，來自微生物殘體的礦物相關有機質）的更多積累。箭頭表示有機物的流動；較粗的箭頭表示較大的流速。
礦物基質中的生境
土壤礦物基質由物理和生物化學風化發展而來，巖石破碎后經化學轉化為更小的顆粒，尺寸從厘米級的石頭到納米級的粘土不等。這種三維多孔結構的異質性為微生物定居和棲息提供了廣泛的棲息地。這些棲息地包括活根和死根、水和資源流動的優先路徑，以及多孔土壤團聚體的內部和外部區域。在大部分礦物基質中，微生物的活性很低且分布稀疏。活體微生物可能僅占據不足礦物土壤總表面積的0.000001%。然而，在局部的、動態的、資源豐富的礦物基質生境中，例如根際、下層和碎屑層，碳和其它營養物質比非根際土壤更豐富。這些資源豐富的棲息地構成地表土壤的重要部分：僅根際就可以占據表層10厘米土壤總體積的8%到26%。在根際和真菌菌絲活躍生長或腐爛的生境中，微生物生物量和活性是周圍非根際土壤的0.5到2倍，生物相互作用更頻繁，微生物驅動的有機質轉化更迅速（圖1）。
微生物生態生理學和SOM循環
土壤微生物具有諸多生理性狀，這些性狀可以影響有機物在礦物基質中的持久性，包括細胞化學成分、生活史和生物物理性狀，以及對環境和生物脅迫的適應性（表1）。這些性狀因微生物群落及其資源環境的組成差異而在不同土壤生境有所不同。如前所述，“性狀”一詞反映了生物體的表型性狀：“在個體水平上可測量的任何形態學、生理學或表型遺傳性狀”。當前的微生物性狀偏向于可以在實驗室培養的分類群。例如，最近的性狀集中包含的10個最普遍的土壤微生物類群是來自伯克霍爾德菌屬、彎曲桿菌屬和芽孢桿菌屬的細菌。這10個分類群占土壤性狀觀察的14%，而更難培養的主要土壤細菌門所占的比例要小得多（例如，酸桿菌僅占0.5%）。令人欣慰的是，宏基因組技術和其它組學方法現在可以對尚未培養或肉眼觀察的微生物進行性狀預測。表1中描述的許多性狀可以在基因組中檢測到，無論是作為基因組推斷的性狀還是通過基因或蛋白質表達來檢測。
與細胞壁和細胞產物組成相關的性狀會影響微生物殘體的組成，可能是SOM生物地球化學的關鍵。不同微生物群的細胞膜和滲出液組成不同，肽聚糖、糖脂、糖蛋白、相容溶質、儲存化合物、粘附或應激耐受化合物（如黑色素、胞外多糖和其它細胞外產物）的比例不同。不同化合物的存在會導致微生物殘體的衰變率變化，這取決于殘體黑化、化學計量和細胞形態等因素。例如，在北方森林土壤中，具有較高黑色素和較低氮含量的真菌殘體（Meliniomyces bicolor）比具有較低黑色素和較高氮含量的殘體體（Mortierella elongata）降解得更慢。黑化真菌殘體分解的減少會導致其在北方森林的增加，推動SOM儲量的整體增加。殘體的成分也會影響其與土壤礦物質的結合及其作為SOM的長期持久性。在沿冰川前緣的土壤時間序列中，隨著土壤的發展，SOM含有越來越多的微生物細胞膜碎片，特別是與礦物表面相關的小型（100-500 nm）細菌膜和細胞壁碎片。通過降低土壤礦物質的潤濕性，礦物表面與細胞膜片段的功能基團（如脂質、氨基糖和蛋白質）之間的相互作用可以增加SOM的持久性。
微生物性狀還通過介導微生物和礦物質之間的相互作用來影響SOM的周轉。例如，與礦物表面附著相關的性狀可能對SOM的形成很重要。許多土壤微生物附著在表面的生活方式使它們能夠承受水、養分和運動的嚴格限制。土壤微生物細胞通常生活在生物膜中，嵌入由多糖、蛋白質、核酸、脂質和其它生物聚合物組成的細胞外聚合物（EPS）的水合基質中，這些物質占生物膜干重的80%。EPS將土壤礦物質結合在一起：例如，生活在多年生禾本科植物紫穗槐根的微生物會產生多糖，這些多糖與礦物質聚集體中SOM的形成有關。微生物也有助于礦物溶解和形成過程：對土壤微生物分離物的實驗表明，附著在礦物的生物膜會加速礦物溶解，現場風化礦物的成像表明，真菌菌絲可以作為粘土礦物和金屬氧化物納米粒子的成核位點。活的微生物細胞、胞外產物和活性礦物表面之間密切聯系，為微生物殘體作為礦物相關有機物在土壤中持續存在創造了條件。
土壤微生物利用分泌系統、胞外酶和膜轉運蛋白將外部資源帶入他們的細胞，這些性狀會影響生長、死亡和碳利用效率（CUE）。實際生長率（微生物的實際凈生長率）和死亡率決定了微生物生物量在土壤中的周轉程度，進而影響微生物殘體和有機質的總現存量。例如，在一項長期的草原生物多樣性實驗中，加速微生物生長和周轉與微生物殘體和土壤有機質存量的增加有關。CUE描述了轉化為微生物生物量的細胞資源相對于消耗的總資源的比例，被認為對SOM循環很重要，影響每單位底物消耗產生的殘體數量。在培養中，CUE可以直接從指數增長的微生物種群中估計。然而，在土壤中，種類繁多的類群在任何給定的時間都可能經歷種群的增長或減少，通過捕食和殘體及細胞外產物的降解，碳在群落中循環。因此，來自土壤“群落水平”的CUE估值并不等同于基于培養的CUE估計值。然而，群落水平的CUE依舊是SOM循環效率的一個信息豐富的指標：例如，在人工土壤中將不同的碳底物添加到無SOM的礦物中，觀察到CUE和SOM形成之間存在直接的正相關關系。具有更高CUE的真菌群落與特別高的SOM形成相關。在農業系統和草原土壤的田間研究中，也觀察到了CUE、殘體產量和SOM之間的正相關關系。CUE和實際生長率是“意外”的性狀，因為它們依賴于許多生化和生態過程的相互作用。例如，基于基因組的代謝模型表明，具有較大基因組的微生物可以產生獲得各種碳底物所需的酶和轉運蛋白，但表現出比具有較小基因組的分類群更低的CUE。
為了應對不斷波動的資源可用性和壓力，許多微生物會產生影響細胞組成的化合物，并可能影響作為SOM的殘體的持久性。這些特性包括生產用于能量、碳和營養物質的儲存聚合物，例如淀粉、糖原、無機多磷酸鹽、三酰基甘油酯、海藻糖、蠟酯、藍藻素和聚羥基丁酸酯。不同微生物應激化合物的化學性質可能對其作為SOM的持久性產生截然不同的影響。例如，為了應對土壤異足類動物（小型甲殼類動物）的捕食，一些腐生土壤真菌會在其表面產生草酸鈣晶體以提供物理保護，例如條形擔子菌真菌 Phanerochaete velutina 和 Resinicium bicolor。這種應激反應增加了它們作為生物量的持久性，并影響了作為SOM保留的比例。其它應激和儲存化合物，如海藻糖，很容易水解成單糖并礦化。例如，加利福尼亞干燥的草地土壤可以容納高達20%的海藻糖的微生物生物量，其中大部分海藻糖可以轉化為葡萄糖，通過礦化推動二氧化碳快速流失，但也可能支持微生物生長。
當土壤條件變得特別惡劣時，許多微生物傾向于休眠——廣義上是一種代謝活動減少的可逆狀態。進入休眠狀態后，微生物將大量能量和資源用于孢子等休眠結構的形成。據估計，在任何時間，多達80%的微生物細胞處于休眠狀態，盡管該值可能隨時間和空間而變化（例如，在根際與非根際土壤中）。在某種程度上，進入休眠會增加代謝成本，它可能會在短期內減少微生物CUE。然而，從長遠來看，休眠細胞的生長和呼吸都比活躍細胞少，因此休眠對CUE和微生物殘體產生的總體影響尚不清楚。休眠細胞不產生酶，因此區域模型模擬表明，休眠減少了整體SOM分解。大多數關于微生物休眠對SOM循環影響的見解完全是理論上的，強調需要新的經驗方法來研究原位休眠。
礦物基質中的微生物殘體
在許多生態系統中，大部分SOM似乎來自微生物殘體。活的微生物生物量通常不到總SOM的5%，并且在任何給定時間這種生物量只有一小部分是活躍的。通過微生物生長、死亡和周轉的迭代循環，土壤中會產生大量微生物殘體，其數量遠遠超過活微生物生物量。這一部分通過與活性礦物表面的相互作用而累積成SOM的重要部分，從而促進了其在土壤中的持久性。
與礦物質相關的微生物殘體包括細胞成分（例如，細胞包膜）、微生物衍生的含氮化合物（氨基糖和核酸）和胞外產物（例如，EPS、酶和糖蛋白）。肽聚糖含量、細胞大小和疏水性等性狀也會影響細胞與礦物質的結合。例如，細胞小的疏水性紅球菌在添加到土壤后比大腸桿菌更容易保留在土壤孔隙中，而親水性大腸桿菌更容易從礦物基質中浸出。礦物特性也很重要：礦物的特性與微生物殘體的類型、來源和數量有關，這既是因為它們擁有不同的活細菌、真菌和古細菌群落，還因為更具活性的礦物質（例如，無定形氫氧化鋁）可以更強烈的吸附殘體。在典型的干旱氣候和草原典型的弱酸性至弱堿性pH值中，微生物殘體可能特別重要。盡管清楚微生物衍生的SOM是由微生物性狀、土壤礦物學和氣候之間的復雜相互作用產生的，但需要更多的研究來比較SOM在不同生態系統環境中的形成和持久性。
總之，土壤包含高度多樣化的微生物群落，分布在由孔隙、水膜、礦物表面和富含有機物的生境組成的復雜框架中。活的和死的微生物的生態生理性狀在塑造土壤生物地球化學循環中起著至關重要的作用。在適應礦物基質中的生活時，土壤微生物已經進化出一種附著在表面的生活方式，并表現出獨特的生活史、耐逆性、細胞組成、資源獲取和防御性狀。這些性狀控制微生物細胞殘體的性質和數量，產生微生物衍生的SOM，其中包括全球土壤有機碳和氮庫的大部分。
微生物種群和群落過程
群落構建、演替和生態相互作用（例如捕食、競爭和共生）決定了哪些微生物類群存在以及它們如何隨時間變化。這些種群和群落過程通過塑造群落中存在的一系列微生物性狀，以及通過誘導不同的微生物應激和死亡機制來觸發殘體的化學變化，從而影響SOM動態。
異質基質中的微生物演替
土壤微生物群落在不斷變化的條件下表現出獨特且可重復的演替軌跡。在根際，植物根系優先刺激或抑制特定的分類群，導致群落與非根際土壤越來越不同，多樣性也越來越少（圖2）。根際土壤的細菌演替記錄的最好，但也可以觀察到原生生物、真菌和RNA病毒。在溫帶草原，隨著根際細菌群落沿著生長的植物根系發展，變形菌和擬桿菌門的數量通常會增加，而酸桿菌門、綠彎菌和浮霉菌門會減少。隨著時間的推移，根際群落網絡也變得比非根際土壤中的更大、更復雜，這表明微生物相互作用強烈影響群落組成。
圖2. 根際微生物演替和有機質形成。在一年生植物的生長季節，隨著根際群落的發展，其多樣性相對于非根際土壤通常會降低，即使其生物量和網絡復雜性增加。同時，新的土壤有機質（SOM）在根際形成，盡管只有一部分可能持續存在。
根際的演替軌跡與微生物功能性狀的變化有關。例如，在荷蘭的沙丘土壤中，相對于非根際土壤群落，根際細菌擁有更多與轉運蛋白、糖酵解和氫代謝相關的功能基因。其中許多功能性狀可能會影響SOM循環——特別是由生長根的有機輸入所驅動的性狀表達。相對于非根際土壤，在野生燕麥根際發育過程中，能夠使用低分子量化合物的微生物增加。這種根際群落功能潛力的轉變，是對流經根際的碳量和類型變化的響應，表現為有機酸和氨基酸轉運蛋白基因多度的增加。由于這種功能轉變發生在生長季節，新的微生物衍生的SOM會在根際形成，盡管只有一部分可能會持續存在。
碎屑層的演替始于快速生長的微生物，例如變形菌門和擬桿菌門中的類群，它們迅速消耗分解早期釋放到土壤中的水溶性化合物和簡單碳水化合物。緊隨其后的是第二波生長較慢的微生物，它們消耗凋落物中更復雜的化合物，例如擔子菌門真菌類群、放線菌門和δ變形菌綱。在黑麥的碎屑層中，這些群落變化與幾個月內SOM積累速率的變化有關。SOM的形成在分解早期最為明顯，并逐漸減慢。類似的演替變化也發生在土壤礦物表面——一種被稱為“礦物圈”的微生境。快速生長的真菌和β變形菌是礦物表面的最初定殖者，它們可以迅速形成殘體，變成與礦物相關的SOM。次級定殖者往往生長較慢并更適應營養不良的條件（例如，綠彎菌門、疣微菌門和芽單胞菌門），這些微生物可能以最初的殘體為食，減緩其產生并改變由此產生的微生物衍生的SOM的化學成分。
生物相互作用：捕食、競爭和共生
生物間相互作用，如捕食、共生和競爭（圖3a），是影響土壤微生物群落結構和 SOM生物地球化學的重要力量。礦物基質的異質性通過增加物理分離、限制運動和降低水文連通性來限制微生物之間的相互作用。有限的競爭可能是維持微生物生命密度很低的非根際礦質土壤中令人難以置信的高度多樣性（例如，一克土壤中有數萬個分類群）主要的原因之一。這在薄的土壤剖面中是很明顯的，那里廣泛分布著幾十到幾百個細菌細胞群，特別是在非根際土壤和較深的土壤深度中。在資源利用率較高的地方（例如，根際土壤與非根際土壤相比，或表層土壤與深層土壤相比），微生物密度增加，而密度依賴過程的影響，如競爭和捕食對微生物群落和有機質循環的影響可能更明顯（圖3b）。
圖3. 土壤中的生物相互作用和密度依賴過程。a土壤微生物群落中生物相互作用的主要類型，形成微生物群落結構和有機質循環。相互作用包括拮抗性競爭（資源的競爭性相互作用）、利用性競爭（資源的間接競爭）、共生（例如，菌根真菌和植物根部之間的相互作用）和捕食（例如，原生生物消耗細菌或病毒裂解）。這些相互作用影響生物體如何分配碳，并可以塑造有機物的化學成分和流動。b微生物密度隨著深度或與根際（或其它資源豐富的區域）距離的增加而降低，沿這些相同軸的密度依賴過程（例如捕食）及其對有機物質循環的影響也會降低。顯示的是具有有機層（O層）、礦質土壤頂層（A層）和礦質底層（B層）的土壤剖面。
土壤捕食者的規模、營養級和分類領域都很廣，從大型節肢動物（例如螨蟲和跳尾蟲）到線蟲、原生動物、捕食性細菌（例如蛭弧菌屬）和納米級病毒。捕食者可以選擇性地或非選擇性地進食，對微生物群落結構和SOM循環有明顯的影響。許多線蟲是多面手，通過濾食不加選擇地消耗細菌類群。相比之下，細菌性原生生物更具選擇性，傾向于更容易消化的革蘭氏陰性菌。這種選擇性可以促進革蘭氏陽性菌的大量存在，這些細菌優先消耗SOM而不是植物凋落物，可能導致SOM的分解增強。
盡管對捕食性性細菌的研究不如其它土壤捕食者深入，但它們對食物網結構以及碳和養分流動產生了廣泛影響。捕食性細菌在土壤中非常活躍，它們的活動率隨著食物網底部的資源供應而增加。例如，向土壤中添加碳底物可刺激專性捕食性細菌蛭弧菌目和吸血弧菌屬的生長速率，其生長反應比非捕食性細菌大60%以上。這表明，在生產力較高的土壤微生物中，較低營養級的捕食者控制增加，影響了地下食物網的碳流動。
土壤病毒具有高度的宿主特異性，在產生病毒體（例如核苷酸和蛋白質）和裂解宿主細胞內容物的過程中，將其獵物的細胞生物量轉化為細胞外有機化合物。土壤病毒非常多樣和豐富，其數量可能比微生物多100倍。在海洋中，病毒在有機物循環中發揮著重要作用，每天殺死多達40%的細菌，并通過不斷釋放和再礦化溶解的有機物來維持多達55%的細菌生產——這種現象被稱為“病毒分流”。同樣，土壤病毒可能通過傳播微生物殘體、改變宿主細胞代謝和CUE，以及影響與土壤礦物質相互作用的有機物庫來驅動陸地病毒分流，從而驅動SOM的循環。解決病毒的盛衰周期如何促成微生物演替和SOM循環是一個正在進行的主要研究領域。
許多土壤共生現象影響土壤SOM動態，無論是通過增加新的SOM產生還是加速分解。土壤生物膜是已知的微生物共生熱點，可能由生活在高產菌群中的多種土壤細菌組成。這些多物種相互作用的協同效應與增強的共生、抗逆性和生物量生產有關。在35種多物種生物膜集合體與單一物種生物膜的組合比較中，觀察到超過60%的集合體比單一物種生物膜產生更多的生物量。更大的生物量生產可促進來自生物膜的更多SOM形成。
植物和菌根真菌之間的相互作用也會影響SOM的產生和分解。植物將高達30%的光合固定碳分配給它們的菌根共生體，這種轉移促進了菌絲物質的產生和附近其它微生物的生長。有兩種主要的菌根真菌類型具有不同的清除SOM中營養物質的能力：外生菌根（ECM）真菌產生直接氧化SOM的酶，而叢枝菌根（AM）真菌依賴腐生菌來執行此功能。相對于ECM主導的生態系統，AM主導的生態系統與更快的凋落物分解和養分循環有關，這可能對SOM產生明顯的影響。盡管在EC占優勢的生態系統中，由于土壤有機質循環較慢，表層土壤有機質含量較高，但A占優勢的生態系統中，微生物殘體產生的速率較高，這可能導致更持久的、與礦物質相關的有機物質的形成增強。例如，在AM占優勢的溫帶森林與ECM占優勢的溫帶森林的梯度中，以ECM為主的土壤的上部10 cm中存在更多的 SOM，但在以AM為主的土壤1 m深度有更多的與礦物相關的有機質和總SOM。
來自菌根和其它與植物根系相關的真菌殘體可能是SOM的重要直接來源，因為菌絲的高表面積和小直徑使它們能夠進入根部無法到達的區域，例如小土壤孔隙和土壤團聚體內部。盡管定量研究很少，但現有數據表明，在土壤表層30 cm，每cm2土壤平均有102,000 cm的總真菌菌絲，而每cm2平均只有6.8 cm的細根。隨著菌絲的生長和死亡，它們的殘體可以形成SOM，因為它與植物根系單寧（即單寧-壞死物質復合物）、聚集體結構或礦物表面結合。實際上，大多數微生物衍生的SOM可能來自某些生態系統中的真菌殘體，盡管菌根真菌與腐生真菌的具體比例仍未量化。
土壤中另外兩種類型的生物相互作用——資源利用型競爭和拮抗型競爭，在不同的土壤生境和土壤深度中的重要性可能不同，并對SOM循環產生截然不同的影響。細菌—真菌的拮抗作用在有機層和上層礦質土壤中普遍存在，其中抗生素抗性基因在細菌中很常見，并被用作對抗真菌產生的抗菌化合物的策略。總體而言，拮抗型競爭可能在高密度微生物細胞彼此物理相遇的生境（例如，凋落物層、腐爛的木材和有機層）中更為常見，而資源利用型競爭被認為在異質環境中更為普遍，如大塊礦物土壤中，在那里較低密度的微生物競爭資源，并且直接相遇的概率較低。
拮抗型競爭可以減少微生CUE，因為碳被分配給進攻或防御性狀，而不是生長。例如，木材腐爛的土壤微觀世界中，擔子菌真菌之間的競爭性種間相互作用使群落水平的CUE降低了高達25%。因此，在拮抗作用占主導地位的土壤生境中，減少的CUE可能會降低轉化為微生物衍生的SOM的植物碳的比例。相比之下，在資源利用型競爭占主導地位且微生物多樣性更大的礦質土壤區域，CUE可能相對較高，從而導致更有效地形成微生物衍SOM。然而，不同形式的競爭與有機物質循環之間的關系仍然是一個關鍵的研究領域。例如，菌根真菌和腐生菌之間的競爭可能會抑制SOM分解（稱為“Gadgil 效應”），但這種現象背后不同類型競爭的相對重要性仍未得到解決。
土壤中的其它生物相互作用仍未分類，例如候選門級輻射類群（CPR）細菌——可能充當細菌寄生蟲或外共生菌的超小細菌。CPR細菌，如從宿主回收DNA的糖桿菌屬，其氨基酸和脂質生物合成的途徑尚不完整，并且與草原土壤中以植物根系分泌物為生的細菌宿主有關。在營養枯竭的環境中，CPR細菌可能在從死亡的群落成員中回收營養物質和微生物量方面發揮重要作用，在SOM回收中可能具有重要的但未探索的作用。
微生物的死亡機制與SOM循環
土壤微生物的死亡方式有多種：捕食、細菌捕食、病毒溶解、滲透作用、干燥和化感作用。這些微生物死亡機制可能對土壤微生物群落的結構和功能產生不同的影響，導致微生物殘體的組成差異，并對SOM循環產生級聯效應（圖4）。例如，在海洋中，病毒感染與原生動物捕食導致的微生物死亡與微生物群落結構、殘體化學成分和碳通量營養途徑的不同變化有關。然而，在土壤中，微生物死亡模式與生物地球化學循環之間的聯系在很大程度上仍未被探索。表征這些聯系可能對于準確預測短期和長期SOM動態至關重要。
圖4. 微生物死亡的機制和對微生物殘體命運的理論影響。微生物在土壤中的死亡方式有多種，包括捕食、細菌捕食、病毒裂解、滲透壓沖擊、干燥和化學戰。死亡機制可能會影響其殘體的命運，對有機物循環產生直接影響。
捕食與病毒裂解導致的死亡對微生物殘體的命運造成明顯不同的影響。大型捕食者（如原生生物）的微捕食會將微生物殘體轉移到更高的營養級，從而將這種有機物的命運與捕食者的最終命運聯系起來。這可能會通過低效率的營養轉移將獵物中包含的部分有機碳礦化來減少SOM的積累。此外，由于原生生物和線蟲比它們所消耗的獵物擁有更高的碳氮比，它們將過量的氮作為廢物排出，然后通過“微生物循環”被植物和其它微生物利用。細菌外源性捕食者裂解細胞并消耗它們的細胞質，留下主要由細胞膜和細胞壁結構組成的殘體。相比之下，病毒裂解可能比細菌捕食釋放更多的有機物，不僅釋放細胞膜和細胞壁，還釋放細胞質和富含磷酸鹽的噬菌體顆粒。盡管這些裂解的物質中的大部分可能作為溶解的有機物相對容易獲得，但細胞外病毒粒子可能構成與礦物相關的有機物的重要前體。
非生物的死亡機制，例如滲透作用或干燥，可能會對這些生物機制產生一系列的相反效應。土壤環境的突然變化，例如土壤水勢的快速變化，會導致大量微生物死亡和大量二氧化碳釋放——這種現象被稱為“Birch效應”。在地中海草原，50%的土壤細菌和25%的真菌會在漫長的夏季旱季之后的第一次降水數小時內死亡。在溫帶森林中，一次降雨后，高達5–10%的年度生態系統碳預算會以CO2的形式釋放。在草原濕潤后觀察到的相當大一部分CO2脈沖可能來自滲透作用以及隨后微生物細胞內釋放的有機物質的礦化。相比之下，干燥可能通過提高EPS產量來影響土壤SOM庫，許多微生物作為對嚴重水分限制的反應而產生EPS，可能增強細胞對礦物表面的粘附并增加礦物相關SOM的形成。最后，化學戰在土壤微生物中很常見。化感作用的機制多種多樣，其后果可能與其它死亡模式相似，包括細胞結構的溶解、脫水或生化改變。未來的研究應該辨別不同死亡機制對土壤微生物組和SOM循環的相對重要性，以及不同土壤生境中死亡的速率和主要機制如何變化。
總之，土壤微生物群落中的種群和群落過程（例如，演替、群落構建和生物相互作用）可以影響群落中存在的主要功能性狀，對SOM循環產生直接影響。微生物死亡的不同機制可能會影響微生物殘體的組成和命運，從而影響其在土壤中的持久性。由此可見，微生物活動、生態相互作用以及微生物死亡的速率和方式是旨在預測SOM動態的生物地球化學模型的潛在關鍵變量。
將微生物的生與死納入生物地球化學模型
生物地球化學模型可用于在多尺度上研究碳和其它元素的命運。在全球范圍內，模型對于模擬碳循環以預測氣候和相關的地球系統過程尤為關鍵。大多數全球尺度的生物地球化學模型并未明確解決微生物種群動態問題，而是模擬SOM庫之間的碳流動，其中每個庫由固有的經驗性分解率定義。更復雜的模型可以明確解決微生物種群的增長，可以結合生態系統規模的現場和實驗室培養結果，或者機械地模擬生理上不同的微生物功能類型之間的相互作用及其SOM形成的影響。精細尺度的生物地球化學模型可以在更小尺度上測試微生物過程的相關性，通過捕捉潛在的微生物群落動態的過程表述，實現跨域聯系，并為較大規模的模型提供信息。
下面，我們綜述了當前將微生物過程納入生物地球化學模型的方法和挑戰。特別強調了基于性狀的方法，這種方法作為一種綜合微生物復雜性的手段在微生物生態學中獲得了廣泛的關注。這些基于性狀的土壤微生物組表示方法很有前途，可以將目前的建模方法擴展到不同的規模。
包括微生物過程的生物地球化學模型
包括微生物的生物地球化學模型具有廣泛不同的結構，但幾乎所有的模型都跟蹤了代表SOM和微生物生物量的區間之間的碳和其它元素的流動和質量平衡。最簡單的微生物模型包括作為單一區間的總微生物量，但更詳細的模型模擬功能群體和單個微生物細胞的能量分配。模型在時間尺度性狀上也不同，一些模型捕捉短期微生物生理應激反應，如在土壤干燥和再潤濕期間，而其它模型預測群落CUE的溫度適應、干旱遺留對群落功能的影響、或土壤碳儲量的長期變化的后果。除了非根際土壤表征外，一些模型還旨在探究不同空間生境中的碳路徑，例如在凋落物層、根際和單個土壤團聚體中。
無論規模如何，微生物共現模型都可用于加深我們對微生物生理學和群落組成如何影響SOM動力學和對環境變化的響應的理解。例如，微生物共現模型可用于探索非生物變量對微生物過程的影響。這些因素包括土壤礦物質基質中的擴散速率、土壤濕度對擴散限制基質吸收的影響、微生物休眠的土壤濕度響應函數、EPS和滲透物產生或溫度對碳吸收速率的影響。主要研究工作致力于利用土壤培養數據來限制環境響應函數，但許多不確定性仍未解決，包括溫度和濕度對微生物過程速率的綜合影響。我們還努力考慮可能調節生態系統過程速率的微生物群落結構的變化，將微生物生物量視為一組相互作用的模型區室。這些努力主要集中在對資源的競爭，模擬資源可用性和分解者代謝性狀之間的空間相互作用，或關注分解者群落內的動態。直到最近，明確的微生物模型才開始在種群水平上解釋生態過程；相對較少的現有模型代表與密度相關的資源損失，如死亡率和捕食者介導的競爭。一般來說，代表群落結構的微生物模型表明，新興的碳處理速率（即整個群落的平均速率）與預測的更同質群落的速率不同。這表明微生物群落結構變化的模型與預測土壤碳儲量的變化有關。
將微生物納入全球尺度模型會影響土壤碳儲量對全球變暖預測的響應幅度，從而選擇性地改進SOM的模型預測。多模型比較表明，微生物顯式模型根據它們所代表的過程產生截然不同的預測。此外，包括微生物生長和死亡率在內的關鍵參數通常基本上是未知的。
因此，土壤微生物在SOM模型中的表現處于一個閾值：探索性工作已經在概念層面確定了微生物過程的重要性，但微生物生態學的復雜性和原位測量的挑戰使得生物地球化學模型的設計和參數化變得困難。基于性狀的模型代表了一種有前途的前進道路。
基于性狀的生物地球化學建模方法
有一個通用的方法可以將微生物群落特性納入土壤生物地球化學模型中：根據性狀或生活史策略將微生物分類群分為功能群。與針對植物和其它生物的群落范圍內的努力類似，許多可以在實驗室培養的微生物的性狀記錄已經得到匯編。然而，許多土壤微生物難以培養，因此需要進行性狀推斷。使用宏基因組和其它組學方法，理論上可以對大多數尚未培養的土壤微生物進行性狀預測。性狀推斷的范圍可以從檢測簡單性狀（例如編碼代謝過程中關鍵酶的基因）到識別需要協調多種代謝和生物物理性狀的復雜性狀。專注于具有不同資源可用性、pH或溫度狀況的土壤的生物可能具有宏基因組性狀，可用于推斷性狀和生物首選的生態位。
生物地球化學模型中的特征參數化是因為生理權衡制約著微生物的生存能力，從而制約性狀的分布。由于基本的熱力學限制，從分子到生態系統的所有生物組織水平都存在權衡。這些性狀權衡可以用能量和資源來表示：每個性狀在空間和時間上對有機體的收益和成本。考慮生物物理約束的模型可以連續表示性狀關系，而不是依賴于固定類別。細胞大小的權衡是一個關鍵的例子：表面積和體積比例為2/3冪律，這意味著較小細胞的較大表面積與體積比允許相對較高的底物吸收親和力，但比例較低的細胞體積限制了蛋白質翻譯。正如在海洋系統中所發現的那樣，這種權衡導致了一種生態策略，即在較低的資源濃度下，較小細胞的適應性更強。連同這些生物物理特征，與底物獲取、能量產生、脅迫耐受性和防御相關的權衡決定了土壤微生物在生命中以及最終在死亡中的生態位。土壤中微生物的死亡率取決于生長速率、細胞壁組成、滲透性物質和儲存化合物的產生、抗菌劑以及生物膜和其它固著結構的形成等特性。由于微生物死亡的動力學轉化為鄰近微生物或礦物質的底物供應動力學，因此土壤中微生物的死亡率必須在土壤生物地球化學模型中準確表示。
盡管在測量微生物功能特征和生成大規模數據集方面取得了重大進展，但數據與模型的整合卻仍然滯后。當前實施的基于性狀的土壤生物地球化學模型就是一個例證，該模型最多可以根據有限數量的“功能特征”區分三個功能組。例如，除了對生活史策略的好營養或寡營養（r-K）表示，基于個體的微生物模型模擬植物聚合物降解者、微生物殘體降解者和機會主義者或機會主義者、分解者和礦工（木質素降解者）之間的相互作用。性狀分布主要通過生理學研究（例如，酶、底物吸收或生長動力學、細胞表面積、生物量化學計量、儲庫的組成等）或通過受預先設定的權衡限制的性狀組合來確定。顯然，土壤微生物群的復雜性使這些方法無法擴展。然而，最近的一個關鍵進展是從復雜群落中重建完整基因組的能力。以基因組為中心的觀點允許將推斷的性狀與生物體內部聯系起來，并對性狀協方差的模式進行評估和概括，以減少性狀多樣性的維度。這允許以概率方式表示微生物功能特征。因為這些組學數據代表了生物體的潛力而不是實現的表型，所以在體外和原位驗證基因型與表型的聯系很重要。通過使用基于統計的方法來減少維度并量化微生物特征聚合時的信息損失，可以將組學數據與模型結構復雜性的層次結構聯系起來。
總之，將土壤微生物組中存在的驚人多樣性特征納入土壤生物地球化學模型，并代表微生物群落在系統之間以及系統對環境條件變化的特定響應的努力都需要進一步發展。一個設計良好的基于性狀的建模方法可能有助于解決微生物共現模型的指定和參數化挑戰，并釋放其預測能力。將基因組規模的數據與生物地球化學過程測量聯系起來，可以揭示僅考慮一種數據時隱藏的結構關系，為將微生物生態學構建到生物地球化學模型中提供數據驅動的基礎。這將需要強大的跨學科科學，在單一迭代框架內協調模型開發、組學測量和生物地球化學過程測量。我們預計這種類型的跨學科協調最終將加速模型結構趨同并實現對全球范圍內土壤生物地球化學更有力的預測。
結論
近幾十年來，土壤微生物學研究已開始解決土壤微生物群落的分類和功能多樣性問題。現在，越來越多的人開始重視解讀形成這種多樣性的生態過程。這種對土壤微生物群落的成熟生態理解有可能推動生物地球化學預測，但需要完全量化。土壤以其復雜性而聞名——因此，當量化工作能夠簡化并將基本的微生物特征匯總到可操作的模型參數中時，就極為有用。一些連續性狀參數可以直接包含在模型中（例如，最大比生長速率和最佳生長溫度），而另一些則需要額外的轉換步驟才能在模型中表示（例如，通過轉運蛋白或細胞外分解獲得底物的化學類別，以及二元性狀參數，如功能能力的存在與否）。新興技術中的關鍵是那些可以測量復雜土壤環境中微生物生長、死亡和營養相互作用的技術。
目前，多種技術為將基因組信息和組學信息整合到建模和合成工作中提供了定量途徑。一系列不同的示蹤方法已被用于確定整個細菌和真菌群落的生長和周轉（例如，放射性胸苷與土壤細菌的結合，或乙酸鹽與麥角固醇的結合）。此外，特定分類單元的方法可以捕獲復雜土壤環境中單個分類群的生長和死亡率。這些技術包括非示蹤方法（例如iRep46）和示蹤方法，如定量穩定同位素探測 （qSIP） 和生物正交非典型氨基酸標記結合熒光活性細胞分選 （BONCAT-FACS）。通過隨時間追蹤元素直接進入單個分類群的吸收情況，這些示蹤方法不僅可以深入了解生態過程（例如，演替和營養相互作用），而且可以直接將種群動態與生物地球化學通量（例如，有機質分解和礦化）聯系起來。死亡后，利用各種微生物生物標志物的技術，例如脂質組學13C標記的氨基糖分析和細胞外DNA的測量，可以追蹤土壤中微生物殘體的命運和組成。最后，方法和實驗設計的有希望的發展，如微流控和“透明土壤”微觀世界，允許直接可視化固體基質內的微生物-礦物質相互作用。當與成像工具（例如，共焦和熒光顯微鏡以及納米級二次離子質譜（nanoSIMS）同位素成像、穩定同位素探測（SIP）和拉曼顯微光譜）結合使用時，這些方法可以提供對活的和死的微生物之間的相互作用及其對礦物基質內有機物循環的影響的高分辨率觀察。
作為有機物形成和分解的主要媒介，土壤微生物是全球碳平衡的直接管理者。氣候變化已經徹底改變了土壤微生物群落的結構和功能，但微生物生命周期對全球氣候軌跡的影響仍不清楚。為了更好地理解這種復雜性并開發土壤微生物群生物地球化學效應的預測模型，基于生態學信息的性狀框架可能提供最有成效的前進道路。
