Title：The soil Microbial Carbon Pump as a new concept for terrestrial carbon sequestration
Authors：Chao LIANG* & Xuefeng ZHU? （2021）
https://doi.org/10.1007/s11430-020-9705-9
摘要：
土壤是一個巨大的碳庫，具有比陸地植物和空氣總和還要高的碳儲存。土壤碳庫小的波動既能影響區(qū)域碳流出和全球氣候變化。因為土壤有機碳在土壤碳儲存和碳固定中扮演著重要的角色，因此，研究它的組成、來源和穩(wěn)定性機制是深度理解陸地生態(tài)系統(tǒng)功能和這些功能對氣候變化響應(yīng)的關(guān)鍵。最近提出的土壤碳泵理論強調(diào)了土壤微生物的同化作用的重要性，以及微生物對土壤有機碳構(gòu)成和穩(wěn)定性的貢獻(xiàn)，碳泵理論能用來闡明土壤有機碳的來源、構(gòu)成和固定。這篇文章詳細(xì)闡述了微生物碳泵理論調(diào)節(jié)的土壤碳固定機制和碳泵理論的影響因素，以及使用碳泵理論概念框架可能能夠解釋的代表性的科學(xué)問題。
二氧化碳升高引起的氣候變化嚴(yán)重限制了人類社會的生存和發(fā)展。作為陸地生態(tài)系統(tǒng)最大的碳庫，土壤具有比空氣和陸生植物都要高的土壤有機碳儲存。土壤碳預(yù)算的小小變化就會顯著地影響空氣碳的濃度。因此，土壤碳匯的提高是緩解全球氣候變化和食物危機的關(guān)鍵。傳統(tǒng)，土壤有機碳形成和穩(wěn)定性的研究關(guān)注于植物源碳對土壤碳庫積累的貢獻(xiàn)，然而，隨著方法和技術(shù)的快速發(fā)展，對SOC形成和穩(wěn)定性機制的理解已經(jīng)經(jīng)歷了巨大的改變，逐漸從腐殖質(zhì)理論轉(zhuǎn)變?yōu)殛P(guān)注于微生物轉(zhuǎn)換和SOC形成調(diào)節(jié)。
關(guān)于陸地生態(tài)系統(tǒng)的碳循環(huán)，土壤微生物不僅能通過異養(yǎng)分解（catabolism）向空氣中釋放碳，還能夠通過合成代謝轉(zhuǎn)變外源碳為某一物質(zhì)，并把它們儲存在土壤中。因此，在外源碳轉(zhuǎn)變的過程中，土壤微生物能夠同時扮演為分解者和SOC貢獻(xiàn)者。Liang關(guān)注于土壤微生物合成代謝的過程，并提出了一個新的土壤有機碳匯的框架，稱為土壤微生物碳泵。因此微生物碳泵理論嵌入的框架包含兩個過程，即土壤植物源碳通過微生物的轉(zhuǎn)換和微生物源碳的生產(chǎn)，并且證明了土壤微生物如何調(diào)節(jié)土壤碳庫 （Fig.1）。本文旨在解釋土壤碳泵理論，討論其相關(guān)影響因素并提出需要關(guān)注的具有代表性的生態(tài)科學(xué)問題。
總之，土壤微生物碳泵理論包括三個方面：1）植物源碳的轉(zhuǎn)變，即微生物的雙重調(diào)控路徑；2）土壤微生物源碳的形成，即土壤微生物碳泵概念；3）土壤微生物碳的穩(wěn)定化，即續(xù)埋效應(yīng)。
由于他們的植物源碳使用模式的不同，土壤碳的微生物控制能夠分為兩個部分。1）微生物的體外修飾，即微生物分解或者通過胞外酶把大分子植物基質(zhì)轉(zhuǎn)變?yōu)樾〉乃槠?/strong>，導(dǎo)致植物源碳在土壤中積累。在這個過程中土壤微生物作為分解者或者土壤碳庫動態(tài)的“處理器”。2）微生物的體內(nèi)周轉(zhuǎn)，即通過同化攝入小分子量的植物源碳基質(zhì)，土壤微生物合成它們自己的生物量，并且通過微生物細(xì)胞的生長、增殖、殘體的形成和積累的迭代過程向土壤貢獻(xiàn)微生物源碳。在這個過程中微生物作為貢獻(xiàn)者調(diào)節(jié)微生物源碳庫的動態(tài)。
在體外修飾的過程中，土壤微生物主要完成分解者的功能。為了獲得它們需要的能量和營養(yǎng)物質(zhì)，土壤微生物將合成酶并把這些酶分泌到細(xì)胞外，留這些酶到土壤中或者把這些酶捆綁到細(xì)胞膜上。由微生物細(xì)胞分泌出的，執(zhí)行水解作用或者催化氧化作用的這些酶稱為胞外酶。在土壤碳和氮循環(huán)過程中，通常研究的胞外酶是氧化還原酶和水解酶，如酚氧化酶、β-葡糖苷酶、β-N-乙酰胺葡萄糖苷酶。酚氧化酶主要催化芳香化合物的氧化分解，也能間接促進(jìn)水解酶的釋放；β-葡糖苷酶是一類纖維素水解酶，它能夠水解低聚糖為單糖、為土壤微生物提供可用的基質(zhì)和能量；β-N-乙酰胺葡萄糖苷酶通常能催化甲殼素和肽聚糖的水解，將碳和氮釋放到土壤有機質(zhì)中，反映土壤氮的有效性。一方面來說，這些酶能夠降解植物源大分子為能夠被微生物直接吸收和利用的小碎片，影響土壤微生物源碳的形成；另一方面來說，一些部分已分解的植物殘體，即那些已經(jīng)經(jīng)歷了體外修飾，并且連續(xù)處理，始終不能直接被微生物吸收和利用的植物殘體，這些植物源碳將在土壤中相對穩(wěn)定，并調(diào)節(jié)土壤植物源碳庫的動態(tài)。另外，在被胞外酶催化分解的過程中，大量二氧化碳將被從SOM中釋放到空氣中。Maire等人發(fā)現(xiàn)，當(dāng)土壤是無菌時，由微生物產(chǎn)生的酶生成的二氧化碳可高達(dá)土壤呼吸的一半。這表明，土壤微生物的“體外修飾”與土壤碳循環(huán)密切相關(guān)，不僅為微生物提供可用底物以促進(jìn)微生物源碳的生成，還提供部分分解的植物殘體以積累植物源碳。同時，酶催化反應(yīng)還會將碳釋放到大氣中，減弱了土壤碳庫的積累。
在“體內(nèi)周轉(zhuǎn)”過程中，微生物合成代謝主要是由小分子碳底物驅(qū)動，小分子碳底物可以是“體外修飾”的植物源不穩(wěn)定碳，也可以是微生物源不穩(wěn)定碳。微生物利用和生長后，部分現(xiàn)成的碳底物逐漸轉(zhuǎn)化為相對穩(wěn)定的微生物源碳，包括微生物殘體和部分代謝物，有助于土壤碳庫的形成和積累。
從上述微生物對外源碳的雙重調(diào)控途徑可以看出，微生物“體內(nèi)周轉(zhuǎn)”途徑在土壤碳庫的形成和積累中起著重要作用。Liang et al.(2017)進(jìn)一步將其內(nèi)容濃縮為土壤微生物碳泵理論的概念，即在有效底物的情況下，土壤微生物通過“體內(nèi)周轉(zhuǎn)”，通過合成代謝，將土壤中容易分解的底物轉(zhuǎn)化為微生物生物量和代謝產(chǎn)物。土壤微生物死亡后，其壞死體和部分代謝產(chǎn)物在土壤中保持相對穩(wěn)定，并以微生物殘體的形式貢獻(xiàn)于土壤碳庫。隨著微生物群落的不斷生長、繁殖和死亡，穩(wěn)定的微生物源有機碳不斷產(chǎn)生并逐漸積累在土壤中，對土壤碳庫的形成起到了積極的作用。在土壤微生物合成代謝的驅(qū)動下，通過“體內(nèi)周轉(zhuǎn)”不斷產(chǎn)生微生物殘余物是土壤微生物碳泵理論概念的核心思想。
“續(xù)葬效應(yīng)”是指微生物殘留物在土壤中趨于穩(wěn)定的現(xiàn)象。這一概念的重點是在微生物生物量和壞死體持續(xù)產(chǎn)生后，微生物源碳在土壤中的積累和穩(wěn)定。主要是基于土壤中微生物殘留的物理保護(hù)而提出的。近年來，土壤團(tuán)聚體和土壤礦物質(zhì)對土壤有機碳的保護(hù)被認(rèn)為是土壤有機碳穩(wěn)定的重要機制。土壤團(tuán)聚體可以包裹有機碳，并通過物理隔離保護(hù)其免受微生物的分解和利用。除了土壤團(tuán)聚體對有機碳的物理保護(hù)外，土壤礦物質(zhì)還可以通過吸附或結(jié)合有機碳形成難以被微生物分解和利用的有機-無機復(fù)合物來穩(wěn)定有機碳。例如，一項研究表明，微生物源多糖對土壤礦物質(zhì)相關(guān)有機質(zhì)的形成有更大的貢獻(xiàn)，而且相對于植物源多糖更容易與礦物質(zhì)結(jié)合。添加高嶺土可以顯著降低DNA碳的分解速率，進(jìn)一步證實微生物源碳存在礦物學(xué)穩(wěn)定機制。
綜上所述，土壤微生物碳泵理論概念框架描述了植物和微生物源碳流的路徑。在微生物代謝驅(qū)動的陸地生態(tài)系統(tǒng)碳循環(huán)中，“體外修飾”是土壤微生物分解大分子有機基質(zhì)的主要途徑。這一過程不僅直接影響土壤非微生物源碳的周轉(zhuǎn)，而且還影響“體內(nèi)周轉(zhuǎn)”途徑的大小，這將顯著影響“埋葬效應(yīng)”對土壤固碳的貢獻(xiàn)。
微生物碳泵驅(qū)動的土壤碳匯主要依賴于兩個過程。一是土壤微生物源碳的生成，二是土壤微生物源碳的穩(wěn)定。因此，微生物生理和土壤微生物源碳穩(wěn)定機制是直接影響土壤微生物源碳穩(wěn)定的內(nèi)在因素。土壤微生物群落對周圍環(huán)境變化敏感，因此，土壤性質(zhì)和氣候變化、土地利用和管理措施等外部干擾可以通過影響土壤微生物群落結(jié)構(gòu)、酶分泌特性和微生物源碳形成而間接影響土壤微生物碳泵功能。此外，外界干擾還會通過影響土壤的非生物和生物特性來影響土壤微生物碳泵的產(chǎn)物及其穩(wěn)定性。
土壤微生物群落作為土壤微生物碳泵理論的核心和驅(qū)動因素，有其自身的生理特征，包括微生物生長速率、生長效率、周轉(zhuǎn)時間、化學(xué)組成或元素化學(xué)計量特征等。微生物生長速率是指單位時間內(nèi)產(chǎn)生的微生物細(xì)胞數(shù)量。生長效率定義了微生物的碳利用效率(CUE)，即微生物將單位基質(zhì)轉(zhuǎn)化為其自身生物量的能力。結(jié)合細(xì)胞的生化特性，這兩個術(shù)語可以確定和影響微生物源碳的數(shù)量和質(zhì)量，進(jìn)而影響土壤碳在“土壤微生物生物量-微生物殘體”鏈中的轉(zhuǎn)移。研究表明，微生物群落的生長速率和效率越高，土壤中碳的積累越多。然而，微生物生長越活躍，微生物對SOC的分解和利用也越快，導(dǎo)致SOC的損失。有研究指出，較低的CUE會限制分解者的生物量產(chǎn)出及其對SOC的分解，有利于土壤碳的積累。由此可見，微生物的生長速率和CUE與微生物控制的有機碳封存并非簡單的線性相關(guān)。這可能與土壤養(yǎng)分、土壤水分、溫度等理化性質(zhì)有關(guān)，目前尚不清楚。土壤微生物的元素化學(xué)計量特征主要是指其生物量中碳、氮、磷等元素的比例。該比值可作為群落內(nèi)部生理相關(guān)過程的指標(biāo)，如微生物養(yǎng)分需求、代謝過程和酶學(xué)特征。Li zl等(2020)發(fā)現(xiàn)微生物生物量的化學(xué)計量比是氮礦化的決定因素; 降低土壤微生物生物量碳磷比(C/P)和氮磷比(N/P)將加速土壤有機碳和氮礦化; 土壤微生物生物量碳、氮與有機碳、全氮含量密切相關(guān)。因此，土壤微生物化學(xué)計量特征不僅是土壤微生物群落代謝特征的重要指標(biāo)，也是預(yù)測不同生境下土壤微生物群落代謝的關(guān)鍵。這有助于確定土壤微生物碳泵理論功能對外界干擾的響應(yīng)策略。此外，土壤微生物生理在生態(tài)尺度上也存在差異。在個體尺度或物種水平上，微生物的生理特性會隨生長階段和生境特征而變化，每種微生物都有自己的最優(yōu)生長曲線; 而在群落尺度或門水平上，微生物的生長特征受到微生物相對豐度、種群間競爭和合作等諸多因素的影響。Liang等(2019)綜合估算了溫帶農(nóng)業(yè)、草地和森林生態(tài)系統(tǒng)表層土壤微生物殘體及其對土壤有機碳的貢獻(xiàn)。結(jié)果表明: 土壤有機碳中微生物殘體的平均比例為農(nóng)業(yè)土壤的55.6%、草地土壤的61.8%和森林土壤的32.6%。由于這些比例是不同生態(tài)系統(tǒng)中微生物殘體長期積累的結(jié)果，因此對土壤微生物碳泵功能的具體評價也需要考慮時間尺度效應(yīng)。綜上所述，探索不同生態(tài)和時間尺度下微生物生理特征對土壤微生物碳泵的影響，更有助于弄清土壤微生物碳泵碳儲量機制及其對環(huán)境變化的響應(yīng)策略。
土壤微生物源碳的穩(wěn)定機制是影響土壤微生物碳泵功能的另一個內(nèi)在因素。一方面，SOC的穩(wěn)定性與其自身的化學(xué)結(jié)構(gòu)和抗分解性有關(guān); 另一方面，這也與土壤對有機碳的保護(hù)機制有關(guān)。分子的化學(xué)特性，包括分子量、極性、化學(xué)鍵等，在一定程度上決定了化合物的相對穩(wěn)定性。一般來說，低分子量的化合物通常較容易被土壤微生物分解利用，而高分子量的化合物則較難分解，在土壤中的滯留時間較長。土壤微生物細(xì)胞具有一些高分子聚合物成分，這可能是微生物源碳相對穩(wěn)定的原因。然而，一些研究發(fā)現(xiàn)，當(dāng)土壤養(yǎng)分不足時，土壤微生物殘體也可以優(yōu)先作為有效氮被微生物利用; 此外，研究發(fā)現(xiàn)不同穩(wěn)定性的土壤碳組分具有相似的分子組成。這說明微生物源碳在土壤中的穩(wěn)定性不僅僅受分子結(jié)構(gòu)的限制。分子的抗逆性是一種相對性質(zhì)而非絕對性質(zhì)，在早期階段對分解的限制更為明顯。在分解后期，土壤團(tuán)聚體對有機質(zhì)的物理保護(hù)和土壤礦物對有機碳的吸附與組合成為主要限制。因此，土壤微生物源碳的穩(wěn)定性也與土壤環(huán)境密切相關(guān)。
目前，土壤有機質(zhì)被認(rèn)為是不同大小和分解程度的植物或微生物源碳的混合物。不同粒徑的團(tuán)聚體對土壤有機碳的保護(hù)能力不同。微團(tuán)聚體的保護(hù)能力大于大團(tuán)聚體。土壤團(tuán)聚體不僅可以將有效基質(zhì)從土壤微生物中分離出來，同時，微團(tuán)聚體中的微生物源有機碳還可以與礦物結(jié)合形成復(fù)合體，在土壤中保持相對穩(wěn)定。土壤團(tuán)聚體的形成和大小、土壤礦物的類型和組成、比表面積、電荷量等都會影響微生物源碳在土壤中的吸附，進(jìn)而影響土壤微生物殘體的穩(wěn)定性。氧化鐵和氧化鋁含量高的土壤對有機碳的吸附一般較強，吸附主要通過配體交換和靜電相互作用。其次，粘土礦物含量高的土壤有機碳含量較高，這主要與粘土礦物比表面積大有關(guān)。比表面積較大的蒙脫石對微生物源碳的吸附量明顯高于比表面積較小的高嶺石。此外，水合鐵/鋁氧化物還可與粘土礦物相互作用，并與有機質(zhì)結(jié)合形成復(fù)合物，從而穩(wěn)定土壤有機質(zhì)。此外，氧化鐵還促進(jìn)土壤團(tuán)聚體的形成，對土壤有機碳的物理保護(hù)有積極作用。另一方面，土壤有機碳的微生物降解會使土壤在礦化過程中失去碳。因此，影響微生物SOC分解的外部因素也會間接影響“續(xù)葬效應(yīng)”及其伴隨的穩(wěn)定碳庫。
土壤非生物因子如水分、土壤pH、有機質(zhì)含量、溫度等理化性質(zhì)會影響土壤微生物代謝活動、CUE、生物量化學(xué)計量和群落結(jié)構(gòu)，進(jìn)而影響微生物源碳在土壤中的形成、積累和穩(wěn)定。土壤含水量高、氧含量不足會導(dǎo)致微生物生長效率降低，導(dǎo)致CUE降低，不利于微生物生物量的產(chǎn)生和微生物殘體的積累。土壤含水量低會導(dǎo)致土壤微生物碳氮比增加，真菌生物量占主導(dǎo)地位。Jones et al.(2019)發(fā)現(xiàn)土壤pH和交換性鋁含量與微生物CUE顯著相關(guān)，當(dāng)土壤pH < 5.5時，微生物CUE隨著土壤酸度的增加而逐漸降低。當(dāng)土壤pH值大于5.5時，土壤微生物CUE值較大。此外，由于土壤pH會影響土壤礦物質(zhì)的表層位置，因此認(rèn)為pH是影響土壤礦物質(zhì)對有機質(zhì)吸附和結(jié)合能力的關(guān)鍵因素。因此，土壤pH的變化也會影響SOC的穩(wěn)定性，進(jìn)而影響土壤MCP驅(qū)動的固碳過程。氨基糖作為土壤微生物殘體的生物標(biāo)志物，在許多研究中與土壤有機碳表現(xiàn)出很強的正相關(guān)關(guān)系。因此，土壤有機碳含量較高時，土壤微生物殘體量較多。此外，土壤溫度和粘土礦物含量也會影響微生物生物量周轉(zhuǎn)率。土壤溫度越高，土壤中粘土礦物含量越低，微生物生物量周轉(zhuǎn)越快。此外，土壤母質(zhì)類型和土壤深度也會影響微生物的殘體及其對土壤碳形成和穩(wěn)定性的貢獻(xiàn)。
除非生物因子外，生物因子還顯著影響土壤微生物群落結(jié)構(gòu)、生物量形成和殘體物質(zhì)積累。與微生物共享棲息地并調(diào)節(jié)土壤碳循環(huán)的土壤動物，包括食草動物、腐肉動物、食肉動物、微生物動物和雜食性動物。土壤動物可以直接分解土壤有機質(zhì)，也可以通過捕食微生物影響土壤微生物群落，間接影響土壤有機碳周轉(zhuǎn); 或通過混合土壤增加微生物對有機碳的可達(dá)性，從而增加有機碳的微生物分解。盡管土壤動物非常重要，但目前很少有研究直接評價微生物源碳對土壤有機碳的貢獻(xiàn)及其在土壤動物存在后的穩(wěn)定過程。作為影響土壤微生物群落的重要生物控制因子，研究土壤動物對土壤MCP的生物調(diào)控機制有助于弄清有機碳的生物地球化學(xué)循環(huán)和有機碳的固存機制。
另一方面，土壤中存在大量的病毒群落，通過感染和溶解宿主細(xì)胞來調(diào)節(jié)土壤微生物群落的內(nèi)部特征，從而影響土壤MCP驅(qū)動的SOC固存。當(dāng)土壤微生物細(xì)胞被病毒侵染裂解后，其含量被釋放到土壤中，直接影響土壤有機碳循環(huán)。溶解微生物的異常死亡也會影響土壤微生物的壞死量和質(zhì)量，進(jìn)而影響微生物源碳對土壤碳庫的貢獻(xiàn)。此外，土壤病毒也能影響和調(diào)控土壤微生物群落結(jié)構(gòu)，進(jìn)而影響土壤MCP功能。Min et al.(2019)利用Meta-virome方法推測紅樹林土壤中的病毒參與了土壤微生物生物量碳的生產(chǎn)和周轉(zhuǎn)，但目前對土壤病毒介導(dǎo)的土壤元素循環(huán)機制的研究仍處于起步階段。研究土壤病毒在MCP驅(qū)動下對土壤固碳的影響，不僅有助于完善土壤固碳機制，也有助于了解土壤病毒的生態(tài)功能。
除土壤性質(zhì)外，氣候變化還顯著影響陸地生態(tài)系統(tǒng)碳循環(huán)、土壤生態(tài)功能和可持續(xù)性。氣候變化，如氣候變暖、降水模式變化和大氣CO2升高，不僅影響地上植被的生產(chǎn)力和陸地生態(tài)系統(tǒng)的碳儲量，而且對根源碳的輸入、微生物結(jié)構(gòu)和代謝功能也有巨大的影響。這將進(jìn)一步影響土壤MCP功能。以往的研究表明，氣候變化會影響土壤微生物殘體的積累。在土壤養(yǎng)分有限的生態(tài)系統(tǒng)中，氮沉降可以緩解土壤養(yǎng)分缺乏，減少真菌生物量，進(jìn)一步減少土壤微生物源碳庫，減弱微生物對SOC庫的貢獻(xiàn); 而變暖會減弱或增加微生物死亡對土壤碳庫的貢獻(xiàn)。這種不一致可能是由于土壤類型、水分和養(yǎng)分含量的不同。由此可見，氣候變化對微生物死亡驅(qū)動的土壤固碳的影響更為復(fù)雜，結(jié)果也不盡相同。但鑒于氣候因素在上述某些情況下會對微生物的死亡產(chǎn)生負(fù)面影響，不利于土壤碳庫的長期維持和土壤MCP功能的維持，表明氣候變化將影響陸地生態(tài)系統(tǒng)微生物源碳，并對土壤碳源與碳匯的長期平衡產(chǎn)生深遠(yuǎn)影響。
土地利用變化和管理措施不僅會影響地上植被的生產(chǎn)力，還會顯著影響地下生物過程，從而影響微生物介導(dǎo)的元素地球化學(xué)循環(huán)。許多研究表明，耕作、施肥和土地利用類型會影響土壤有機質(zhì)和微生物的殘體。例如，長期連續(xù)種植降低了氨基糖濃度，即使將農(nóng)田轉(zhuǎn)為恢復(fù)，其含量也難以在短期內(nèi)恢復(fù)。此外，長期施肥顯著影響了耕地土壤各顆粒團(tuán)聚體中氨基糖的含量和分布。施肥能促進(jìn)微生物對土壤團(tuán)聚體形成和穩(wěn)定性的貢獻(xiàn)，從而促進(jìn)土壤有機碳的增加。Samson et al.(2020) 發(fā)現(xiàn)，添加高氮含量的有機肥可以有效促進(jìn)土壤微生物源碳對耕地土壤碳庫形成和穩(wěn)定的貢獻(xiàn)。羅et al。(2020)發(fā)現(xiàn), 外源氮的加入可以增加的貢獻(xiàn)真菌殘體 SOC, 叢枝菌根真菌, 建立豐富的真菌殘體土壤聚合的貢獻(xiàn), 進(jìn)一步促進(jìn)土壤SOC的實物保護(hù)和緩解土壤碳的損失。對于土地利用的變化，土壤微生物源碳在草地到耕地的土地利用變化中會降低。此外，外源輸入有機質(zhì)的數(shù)量、質(zhì)量、化學(xué)計量比和多樣性會影響土壤微生物群落的代謝活動，進(jìn)而影響外源碳的微生物轉(zhuǎn)化和土壤碳庫的形成和積累。例如，秸稈覆蓋可直接增加土壤微生物的數(shù)量、生物量、多樣性和代謝活性。還能促進(jìn)外源碳的微生物轉(zhuǎn)化、微生物生物量碳的形成及其對有機碳積累的貢獻(xiàn)。另一方面，秸稈覆蓋也會增加土壤團(tuán)聚體，間接促進(jìn)土壤微生物源碳在土壤碳庫中的積累。外源有機質(zhì)的化學(xué)計量比影響土壤微生物生物量的化學(xué)計量比和周轉(zhuǎn)時間，進(jìn)而影響土壤微生物源碳的生成及其相關(guān)的土壤碳氮固存。Lehmann等(2020)最近指出，外源有機質(zhì)的多樣性會影響微生物胞外酶的分泌，影響土壤有機質(zhì)的形成和分解。說明外源植物碳的多樣性可能通過影響“體外修飾”途徑來調(diào)控“體內(nèi)周轉(zhuǎn)”途徑，從而影響由土壤MCP驅(qū)動的土壤固碳。此外，土地利用變化、外源氮輸入以及土壤pH等理化性質(zhì)也會影響土壤病毒群落的豐度和結(jié)構(gòu)，進(jìn)而影響土壤病毒對微生物介導(dǎo)的土壤固碳的控制。總之，土地管理和利用的變化對土壤微生物死亡堆積及其相關(guān)的土壤MCP功能有顯著影響。
雖然本文提出的土壤MCP驅(qū)動下的土壤固碳是指土壤中有機碳的固定，而這一過程主要依賴于土壤微生物的代謝活動，但在一些微生物活動相對較弱的地區(qū)，如中國西部沙漠，非生物碳酸鹽固碳作用對土壤碳的形成和穩(wěn)定也起著重要作用。雖然無機碳固碳過程中沒有微生物活動，但無機碳固碳會影響土壤養(yǎng)分，尤其是磷，已有研究指出，添加無機碳顯著提高了土壤pH，降低了真菌群落多樣性，說明土壤非生物固碳可能通過影響土壤理化性質(zhì)和MCP驅(qū)動的土壤固碳來影響土壤微生物群落結(jié)構(gòu)。
總之,土壤碳封存由土壤MCP是全面控制的內(nèi)部因素, 如土壤微生物群落的生理特點,土壤m(xù)icrobial-derived碳的穩(wěn)定性,和許多外部因素如土壤生物和非生物因素,氣候變化和人類的干擾。影響因素之間存在著復(fù)雜的相互作用。例如，氣候變化(包括氣候變暖、降水模式變化、氮沉降和大氣CO2濃度增加)可以單獨或集體影響土壤生物和非生物因素，進(jìn)而直接或間接影響土壤微生物群落的生理特征;同時，土壤生物和非生物因子對氣候變化的響應(yīng)將進(jìn)一步影響區(qū)域氣候，加劇或減緩氣候變化。因此，單因素研究土壤微生物群落驅(qū)動的土壤有機碳動態(tài)，不能全面準(zhǔn)確地模擬土壤微生物群落對氣候變化的真實響應(yīng)。深入了解外部因子相互作用對土壤MCP內(nèi)部因子的影響，將有助于闡明陸地生態(tài)系統(tǒng)碳匯封存機制和對氣候變化的響應(yīng)策略(圖2)。
土壤MCP的概念整合并理論化了土壤微生物源碳循環(huán)的現(xiàn)有知識，以說明微生物殘余物的積累(“續(xù)葬
效應(yīng)”)對土壤穩(wěn)定有機碳的形成和固存起重要作用。以土壤MCP為核心的概念框架描述和論證了微生物同化和代謝在土壤固碳中的重要性，同時也促使我們重新思考當(dāng)前的一些基本生態(tài)問題，并有助于提出重要的研究假設(shè)。
SOC分解過程不僅推動了生態(tài)系統(tǒng)碳循環(huán)，而且重塑了地下有機碳的組成和分布格局。有機碳的組成及其復(fù)雜性是影響土壤有機礦物相互作用、環(huán)境可持續(xù)性和土壤固碳等功能的重要因素。傳統(tǒng)觀點認(rèn)為，在土壤有機質(zhì)分解過程中，即使初始輸入凋落物的化學(xué)成分不同，也會逐漸獲得一系列具有相同化學(xué)結(jié)構(gòu)的難降解化合物; 相反，收斂理論認(rèn)為，凋落物化學(xué)成分的初始差異會隨著外源碳的增加而始終存在。Wickings et al.(2012)發(fā)現(xiàn)土壤分解者群落在分解過程中可以調(diào)節(jié)凋落物和有機質(zhì)的有機化學(xué)組成。他們傾向于相信有機物的化學(xué)組成是由分解者控制的。以上三種觀點對土壤碳組分復(fù)雜性的調(diào)控有著不同的理解，但并不矛盾。土壤MCP概念框架能夠很好地融合上述觀點，闡明與微生物代謝和土壤碳組分復(fù)雜性密切相關(guān)的分解者調(diào)控機制。
與植物細(xì)胞組分多樣性相比，微生物細(xì)胞組分多樣性較低。從理論上講，微生物殘余物的積累將支持有機化學(xué)成分趨同假說，即在凋落物分解過程中，不同化學(xué)成分的初始進(jìn)口有機物被同化合成為微生物生物量，導(dǎo)致土壤中有機碳組成相似。經(jīng)過微生物持續(xù)的“體內(nèi)周轉(zhuǎn)”，不同化學(xué)成分和復(fù)雜性的外源有機碳輸入將趨于相同; 而其他一些經(jīng)過微生物“體外修飾”的植物源碳組分則趨于不同，使得化學(xué)成分和復(fù)雜性相似的外源有機碳輸入趨于差異。因此，我們可以進(jìn)一步假設(shè)，SOC的化學(xué)結(jié)構(gòu)和復(fù)雜性取決于微生物“體內(nèi)周轉(zhuǎn)”和“體外修飾”兩種途徑的相對貢獻(xiàn)，即微生物代謝調(diào)節(jié)穩(wěn)定的SOC組成 (圖3a)。因此，即使輸入的凋落物相同，微生物處理后土壤有機碳的化學(xué)組成也可能存在差異。如果微生物的“體外修飾”占主導(dǎo)地位，SOC化學(xué)組成的復(fù)雜性將會增加。
土壤穩(wěn)定碳庫的動態(tài)變化一直是困擾土壤科學(xué)家的問題。由于土壤碳庫巨大且異質(zhì)性高，難以有效捕捉其庫容量的變化，阻礙了我們對碳循環(huán)機制的理解。因此，揭示微生物對自然土壤生態(tài)系統(tǒng)固碳礦化的控制作用還有很長的路要走。微生物在碳循環(huán)過程中的調(diào)控是矛盾的。降解有機碳的微生物也會通過自身的同化和合成來促進(jìn)穩(wěn)定的有機碳形成。因此，我們認(rèn)為，土壤穩(wěn)定碳儲量的動態(tài)主要取決于微生物分解(SOC礦化為CO2)和同化(微生物生物量形成和殘渣積累)之間的平衡。因此，在研究土壤穩(wěn)定碳庫動態(tài)時，應(yīng)考慮上述兩種微生物的生態(tài)功能。
“激發(fā)效應(yīng)”(Priming Effect, PE)是指外源碳的添加導(dǎo)致穩(wěn)定SOC的微生物分解增加，CO2排放量增加的現(xiàn)象。與PE導(dǎo)致土壤穩(wěn)定碳流失相比，土壤微生物通過合成代謝增加微生物生物量和殘渣積累，即“續(xù)埋效應(yīng)”(Entombing Effect, EE)，促進(jìn)土壤穩(wěn)定有機碳的形成。雖然該效應(yīng)對土壤碳的穩(wěn)定具有重要作用，但傳統(tǒng)的土壤碳循環(huán)模型并未將其納入其中。根據(jù)土壤MCP的概念框架，可以通過比較PE和EE的相對貢獻(xiàn)來評價土壤穩(wěn)定碳庫的動態(tài)變化(圖3b)。具體來說，如果外源有機質(zhì)具有較高的碳氮比，則由于CUE較高，土壤中真菌的比例可能相應(yīng)增加。因此，隨著CO2釋放的增加，真菌殘渣對土壤有機碳庫的穩(wěn)定貢獻(xiàn)更大，提高了土壤微生物源碳的含量。由此可見，PE和EE共同影響土壤穩(wěn)定有機碳庫的積累，并隨時間變化(圖3b)。最新研究表明免耕與不同數(shù)量的玉米秸稈地膜黑土處理之間微生物殘體貢獻(xiàn)的SOC和微生物對SOC的潛在分解之間存在差異, 兩者過程的結(jié)合可以解釋每個處理的SOC濃度的變化。有機碳數(shù)量的變化初步表明了微生物分解代謝和合成代謝兩個過程之間的權(quán)衡決定了土壤有機碳的數(shù)量，這為雙側(cè)微生物生態(tài)效應(yīng)(PE和EE)調(diào)節(jié)土壤穩(wěn)定有機碳庫的觀點提供了部分?jǐn)?shù)據(jù)支持。
如上所述，土壤動物是影響土壤微生物群落的重要生物因子，但其對土壤微生物殘體及其固碳作用的研究尚少。根據(jù)土壤動物的習(xí)性，其對土壤MCP介導(dǎo)的有機碳固存的影響可能包括三個方面: (1)土壤動物介導(dǎo)植物源碳分解，影響植物源碳或基質(zhì)資源進(jìn)入土壤MCP; (2)微生物飼養(yǎng)土壤動物調(diào)節(jié)土壤微生物群落的生理特性，影響土壤MCP的能力和效率; (3)土壤動物活動改變土壤結(jié)構(gòu)，影響微生物源有機碳的穩(wěn)定性(圖3c)。
具體來說，對于土壤草食動物來說，它們的取食過程將直接影響微生物可以利用的植物源碳的數(shù)量和質(zhì)量。此外，土壤動物糞便和殘余物也可為土壤微生物提供有效的有機碳資源。因此，一定范圍內(nèi)土壤動物的飼養(yǎng)過程可以增加土壤微生物碳資源的可用性，進(jìn)一步促進(jìn)微生物生物量的形成和殘渣的積累，有利于土壤MCP的作用。然而，大量根食昆蟲的爆發(fā)或腐肉動物(如蚯蚓)的入侵可能會加劇土壤動物和微生物對有效碳的競爭，減少微生物的有效碳量，導(dǎo)致微生物生物量合成減少，減弱土壤MCP介導(dǎo)的固碳作用。對于微生物取食動物來說，取食可以促進(jìn)微生物的更新，并有可能減少微生物生物量的積累。然而，土壤動物的取食和動物糞便中養(yǎng)分的釋放也可能促進(jìn)微生物群落的生長和生物量的積累。此外，微生物捕食動物的捕食會影響微生物源碳在微生物生長和防御兩個過程中的分布，使微生物主要合成和分泌防御代謝產(chǎn)物，從而減少微生物生物量的形成和微生物源碳的積累。對于穴居土壤動物來說，通過混合土壤和改變土壤結(jié)構(gòu)，可能影響土壤團(tuán)聚體的形成和土壤養(yǎng)分的分布，從而影響微生物群落的活性和微生物源有機碳的穩(wěn)定性。另一方面，土壤動物的活躍活動會降低土壤對微生物源有機碳的保護(hù)，使原本穩(wěn)定的微生物源碳更容易暴露和被土壤微生物分解。
微生物源有機碳廣泛分布于土壤中，通過物理保護(hù)或與土壤礦物質(zhì)結(jié)合，可表現(xiàn)為相對穩(wěn)定、不可降解的形態(tài)。然而，對這部分碳仍然缺乏準(zhǔn)確的量化。雖然我們可以預(yù)見，土壤微生物可以通過“體內(nèi)周轉(zhuǎn)”和“體外修飾”途徑調(diào)節(jié)土壤有機碳的化學(xué)組成，通過“激發(fā)效應(yīng)”和“續(xù)埋效應(yīng)”調(diào)節(jié)土壤穩(wěn)定碳庫大小的動態(tài)，土壤動物可能通過多種機制影響微生物源碳的形成和積累，但目前我們對這兩種微生物代謝途徑及其生態(tài)效應(yīng)的了解還遠(yuǎn)遠(yuǎn)不夠，土壤動物對微生物碳轉(zhuǎn)化和固碳影響的知識和評價極為匱乏。因此，全球氣候變化下地下碳的分布格局和碳循環(huán)預(yù)測仍存在許多不確定性。研究土壤微生物碳積累與穩(wěn)定的作用，對于認(rèn)識土壤固碳機理、認(rèn)識和完善全球碳循環(huán)模式、提出全球氣候變化下加強陸地碳固碳的對策具有重要意義。本文所討論的“土壤MCP”概念概念化了微生物源碳形成和穩(wěn)定的過程，并將其擴(kuò)展為一個與生態(tài)系統(tǒng)碳循環(huán)密切相關(guān)的新概念框架。我們認(rèn)為，有必要利用土壤MCP概念框架，通過整合多學(xué)科方法進(jìn)一步改進(jìn)研究，以更好地指導(dǎo)微生物殘留物形成及其對全球氣候變化的響應(yīng)研究。
未來土壤MCP研究的關(guān)鍵在于全面認(rèn)識土壤MCP的分子生物學(xué)機制、環(huán)境和生態(tài)效應(yīng)及其相關(guān)的生物地球化學(xué)循環(huán)過程。利用同位素示蹤和組學(xué)技術(shù)，從分子生物學(xué)的角度探討土壤MCP的內(nèi)在機制是必要的。同時，為了應(yīng)對氣候變化，調(diào)控土壤MCP效率，探索生物和非生物因子對土壤MCP的影響，闡明土壤MCP的環(huán)境適應(yīng)機制和響應(yīng)策略也很重要。此外，通過模型分析氣候變化下土壤MCP的生物地球化學(xué)過程，評價土壤MCP在生態(tài)系統(tǒng)尺度上的生態(tài)效應(yīng)。這些從小尺度到大尺度的多層次分析和考慮，將有助于為陸地碳匯戰(zhàn)略的提出和評價提供技術(shù)支持和科學(xué)參考。
